Кристофър Руел Толкин
През ноември 1924 г. на Едит и Джон се родил трети син — Кристофър (наречен така в чест на Кристофър Вайман — приятел на Толкин).
Като дете той обичал да слуша вълшебните разкази на баща си, а в началото на тридесетте години бил единствения слушател на ранните истории за Средната земя. За Кристофър и братята му бил написан „Хобит”, а в написването на „Властелинът на пръстените” участвал и самият той, като рисувал карти и преписвал цели глави.
Кристофър Толкин постъпил в Оксфорд и така се срещнал и с Инклингите. Обучението му било прекъснато от Втората световна война. Той служил към Кралските военновъздушни сили в Южна Африка. Баща му често му изпращал новите глави на „Властелинът на пръстените”.
След войната Кристофър Руел се върнал в Оксфорд и под ръководството на К. С. Луис изучавал английски. Постепенно той се превърнал в пълноправен член на клуба на Инклингите.
След това Кристофър работил като лектор и преподавател в Оксфорд във факултета по английски език. Заедно с Невил Кохил редактирал творбите на Чосър „Разказът на продавача на индулгенции” (1958), „Разказът на игуменката” (1959), „Разказът на правника” (1969). Откъси от своите научни студии той публикувал през 1960 г. под заглавие „Сага за крал Хейдрек Мъдри”.
През 1963 г. Кристофър бил избран за член на Братството „Ню Колидж”, Оксфорд и започнал да чете лекции по англосаксонски, средноанглийски и старонорвежки език и литература.
През 1975 г., две години след смъртта на баща си, Кристофър прекратил работата си като преподавател и се заел с редактирането и публикуването на неиздаваните творби на баща си. Под негова редакция се появили „Сър Гауейн и Зеления рицар, Пърл и Сър Орфео” (1975), „Силмарилион” (1977), „Недовършени предания” (1980), „Чудовищата и критиците и други есета” (1983). Също така, през 1983 г. той се заел и с грандиозната работа по публикуването на ръкописите на баща си под общото заглавие „История на Средната земя”.
Дълги години живее във Франция с втората си съпруга Бейли Клас — секретарка на баща му и редактор на „Писмата на Дядо Коледа”. Имат две деца — Адам Толкин (р. 1969) и Рейчъл Толкин (р. 1971). Най-големият син от първия му брак Саймън Толкин е юрист и писател.
От дълги години Кристофър Толкин е директор на „Толкин естейт” — дружество, ръководещо лицензите за литературното наследство на Толкин и правата над героите от Средната земя (без филмовите права за „Хобит” и „Властелинът на пръстените”. През 2017 г., на 93-годишна възраст, Кристофър се оттегли от ръководството на „Толкин естейт” и обяви, че няма повече да редактира и издава ръкописите на баща си.
На 15 януари 2020 г. Кристофър Толкин почива на 95-годишна възраст в Драгинян, Франция.